温德姆剧院于1899年11月16日开幕。首场演出为《大卫·加里克》的复排演出，威尔士亲王（后来的爱德华七世）也在观众席中出席。杜·莫里耶家族与剧院渊源深厚：杰拉德自1910年起与剧院合作长达15年，而他的女儿达芙妮则于1940年在这里上演了自己的剧作《两年之间》。 剧院最辉煌的成功之一是《男朋友》（The Boy Friend），这部音乐剧向早期音乐剧风格致敬，最初从Players’ Theatre转入温德姆剧院。该剧共上演2,078场，并随后转至百老汇。1972年又迎来另一部音乐剧佳作《Godspell》，连演两年。 整个1990年代，众多享誉舞台与银幕的演员及名人都曾登上温德姆剧院的舞台，包括玛吉·史密斯（爱德华·阿尔比《三个高挑的女人》英国首演）、戴安娜·里格女爵（《美狄亚》）、阿尔伯特·芬尼（《艺术》）以及麦当娜（《Up For Grabs》）。 2005年德尔丰-麦金托什接手后，剧院发展更上一层楼，迎来多部口碑之作的成功转演：如从梅尼耶巧克力工厂剧院转来的《点彩公园里的乔治的星期天》，从国家剧院转来的《历史男孩》，以及由唐玛仓库剧院带来的为期12个月的驻演季（呈现4部由迈克尔·格兰达奇执导的作品）。 时至今日，温德姆剧院仍持续上演具有前沿气质的话剧与音乐剧。