افتُتح مسرح وايندهامز في 16 نوفمبر 1899. وكان أول عرضٍ قُدّم فيه إحياءً لمسرحية «ديفيد غاريك»، وقد حضر أمير ويلز (الذي أصبح لاحقاً الملك إدوارد السابع) ضمن الجمهور. وارتبطت عائلة دو مورييه ارتباطاً وثيقاً بالمسرح؛ إذ تعاون جيرالد معه لمدة 15 عاماً بدءاً من عام 1910، ثم قدّمت ابنته دافني مسرحيتها «السنوات بيننا» على خشبته عام 1940. ومن أكبر نجاحات المسرح كان عرض «ذا بوي فريند»، وهو عملٌ موسيقي ساخر بأسلوب الباستيش انتقل إليه من مسرح بلايرز. استمر العرض لـ2,078 ليلة، ثم انتقل إلى برودواي. وفي عام 1972 حقّق المسرح نجاحاً موسيقياً آخر مع «غودسبيل» (الذي استمر لعامين). وخلال تسعينيات القرن العشرين، شهدت خشبة وايندهامز حضور عددٍ كبير من الممثلين والنجوم المرموقين، من بينهم ماغي سميث (في العرض البريطاني الأول لمسرحية «ثلاث نساء طوال» لإدوارد ألبي)، والليدي ديانا ريغ («ميديا»)، وألبرت فيني («آرت»)، ومادونا («Up For Grabs»). وبعد أن تولّت شركة ديلفونت-ماكنتوش إدارة المسرح عام 2005، ازداد المكان قوةً وازدهاراً، مع انتقالات ناجحة لعروض مثل «صنداي إن ذا بارك ويذ جورج» (من «مينير شوكولايت فاكتوري»)، و«ذا هيستوري بويز» (من المسرح الوطني)، وموسمٍ امتد 12 شهراً من «دونمار ويرهاوس» (قدّم 4 مسرحيات من إخراج مايكل غراندج). ولا يزال وايندهامز يستضيف أحدث المسرحيات والعروض الموسيقية الطليعية.