विंडहैम्स थिएटर का उद्घाटन 16 नवम्बर 1899 को हुआ। यहाँ पहला मंचन डेविड गैरिक के नाटक का पुनर्जीवन था, और दर्शकदीर्घा में प्रिंस ऑफ वेल्स (आगे चलकर राजा एडवर्ड सप्तम) भी मौजूद थे। डू मॉरिए परिवार का इस थिएटर से गहरा नाता रहा—1910 से 15 वर्षों तक जेराल्ड का जुड़ाव रहा, और उनकी बेटी डैफ्नी ने 1940 में अपना नाटक The Years Between यहीं मंच पर प्रस्तुत किया। थिएटर की सबसे बड़ी सफलताओं में The Boy Friend शामिल रही—यह एक संगीतात्मक पैरोडी/पैस्टिश थी, जो Players’ Theatre से यहाँ आई थी। शो 2,078 प्रदर्शनों तक चला और फिर ब्रॉडवे में भी स्थानांतरित हुआ। 1972 में Godspell के साथ एक और म्यूज़िकल हिट मिली (जो 2 साल तक चला)। 1990 के दशक में विंडहैम्स के मंच पर कई प्रतिष्ठित कलाकार और मशहूर हस्तियाँ नजर आईं—जिनमें मैगी स्मिथ (एडवर्ड ऑल्बी के Three Tall Women के ब्रिटिश प्रीमियर में), डेम डायना रिग (Medea), अल्बर्ट फिन्नी (Art) और मैडोना (Up For Grabs) शामिल थे। 2005 में डेल्फॉन्ट-मैकिन्टॉश द्वारा थिएटर का संचालन संभालने के बाद यह स्थल लगातार नई ऊँचाइयों पर पहुँचा। Sunday in the Park with George (Menier Chocolate Factory) और The History Boys (National Theatre) जैसे सफल ट्रांसफर यहाँ आए, साथ ही Donmar Warehouse की 12 महीनों की एक सीज़न भी हुई (जिसमें माइकल ग्रैंडेज के निर्देशन में 4 नाटकों का मंचन किया गया)। आज भी विंडहैम्स थिएटर अत्याधुनिक, नए दौर के नाटकों और म्यूज़िकल्स की मेज़बानी करता रहता है।